Urodził się w Aleksandrii, w Egipcie, około roku 380. Nie wiemy wiele o jego rodzinie. Jego wuj, Teofil, był patriarchą Aleksandrii. Był bardzo zaangażowany w dyskusje z głosicielami błędnych nauk. Zapewne Cyryl przejął od niego tego ducha polemicznego, a jednocześnie żarliwego w obronie prawd wiary.
Mając kilkanaście lat Cyryl udał się na pustynię i żył wśród mnichów. Otrzymał staranne wykształcenie ogólne i teologiczne. Wuj wezwał go jednak do Aleksandrii. Zapewne około roku 400 przyjął święcenia kapłańskie. Razem z wujem, w roku 403, udał się na synod nazywany „Pod Dębem”, który okrył się złą sławą przez usunięcie ze stolicy patriarszej w Konstantynopolu św. Jana Chryzostoma.
Po śmierci wuja Teofila, w 412 roku, Cyryl został wybrany na nowego patriarchę w Aleksandrii. Od razu zabrał się gorliwie do działania.
Tym, co wyróżnia Cyryla w jego posłudze patriarchy jest dbałość o prawdy wiary i zwalczanie herezji. Dlatego wystąpił przeciwko nowacjanom. W sposób zdecydowany też opowiedział się przeciwko poglądom Nestoriusza, patriarchy Konstantynopola, który w Jezusie widział dwie osoby – boską i ludzką – a Maryi odmawiał przywileju Bożego Macierzyństwa, uważając, że nie była Matką Boga, ale Chrystusa, człowieka.
Cyryl odrzucał nauczanie Nestoriusza. Napisał do niego kilka pism. Skłonił też papieża Celestyna I do zwołania w Rzymie synodu, na którym potępiono by naukę Nestoriusza. Wpłynął także na cesarza Teodozjusza II, aby w porozumieniu z papieżem zwołał trzeci sobór powszechny w Efezie. Właśnie na tym soborze, w 431 roku odrzucono błędną naukę Nestoriusza, a Maryję nazwano Theotokos – Matką Boga. Naukę o odrębności natur boskiej i ludzkiej w jednej osobie Jezusa Chrystusa uznał potem kolejny sobór powszechny w Chalcedonie, w 451 roku.
Początek V wieku na chrześcijańskim Wschodzie to czasy nieporozumień, sporów, a nawet otwartych konfliktów różnych grup religijnych. Czasami dochodziło do walk i przemocy. Cyryl po objęciu urzędu skłonił namiestnika cesarza do wygnania z miasta nowacjan. Niektórzy oskarżają go, że dozwolił, aby zniszczono ich kościoły. Także Żydzi występowali przeciwko chrześcijanom, niszcząc i paląc ich świątynie. Cyryl nakłonił namiestnika, aby zmusił ich do opuszczenia miasta.
W roku 415 zamordowano w Aleksandrii Hypatię, neoplatońską filozof. Ponieważ dokonali tego chrześcijanie, Cyryl został oskarżony o stworzenie klimatu do tej zbrodni. W swoich mowach występował bowiem przeciwko nauczaniu Hypatii. Inni widzą w tej zbrodni przejaw samosądu tłumu, który był wynikiem panującego chaosu i bezprawia. Mord był wynikiem rozpalenia namiętności religijnych, ale trudno przypisać Kościołowi i Cyrylowi, że byli przyczyną sprawczą zbrodni.
Cyryl zmarł 27 czerwca 444 roku w Aleksandrii. Pozostawił po sobie wiele pism, większość apologetycznych. Przetrwały także jego 22 kazania i 88 listów. Papież Leon XIII w 1882 roku ogłosił Cyryla doktorem Kościoła. W ikonografii zachodniej Cyryl występuje w stroju biskupa bizantyjskiego. Jego atrybuty to gołąb na ramieniu, lub kodeks. Ikonografia wschodnia ukazuje go jako starca z długą, siwa brodą, w szatach biskupich. W lewej ręce trzyma księgę Ewangelii, a prawa błogosławi.